В 1966 году создан 290-й лётный отряд (290 ЛО).

С 1966 по 1974 годы 290 ЛО эксплуатировал самолёты Ил-14, с 1975 по 1992 годы — семь самолётов Як-40 и три вертолёта Ми-8Т/МТВ-1.

Со второй половины 1960-х и до середины 1990-х годов в аэропорту базировалось большое количество самолётов Ан-2 (свыше 50 штук), на которых до 1993 года выполнялись регулярные почтово-пассажирские рейсы в ряд населённых пунктов области (Аральск, Казалинск, Ленинск, Джусалы, Джалагаш, Куандарья, Чиили, Яныкурган) и авиационные работы в регионе.

Летом 1968 года сдана в эксплуатацию искусственная ВПП (ныне проспект Астана), магистральная рулежная дорожка (ныне ул. М. Шокая), стоянки самолетов (в конце 1980-х там построены многоэтажки), а годом позже аэровокзал (ныне это автовокзал, привокзальная площадь для автобусов и такси).

В том же 1968 году в аэропорт начал совершать рейсы новый турбовинтовый самолет Ан-24. Появились рейсы не только в Алма-Ату, но и в Москву и Минеральные Воды.

С 1975 года на самолётах Як-40 стали выполняться авиарейсы из Кзыл-Орды в Алма-Ату, Талды-Курган, Балхаш, Усть-Каменогорск, Джезказган — Караганду — Новосибирск, Кустанай — Свердловск (Екатеринбург), Джамбул — Ташкент, Шевченко (Актау) — Волгоград.

В 1988 году 290 ЛО переименован в 21 ЛО.

На нынешнем месте аэропорт располагается с 1988 года (строительство начато в 1986 году) . Первый (технический) рейс самолёта Ту-154 из Алма-Аты был принят в новом аэропорту в 1988 году.

В середине 1990-х годов четыре самолёта Як-40 были переданы в другие аэропорты Казахстана; оставшиеся три самолёта с того времени непригодны для полётов, поскольку нуждаются в ремонте для продления эксплуатационного ресурса, и по причине отсутствия средств на эти цели хранятся в аэропорту Кызылорда.

В 2001 году в аэропорту был построен новый аэровокзальный комплекс пропускной способностью 150 пассажиров в час. В том же году эксплуатанту аэропорта — открытому акционерному обществу «Аэропорт Кызылорда» — присвоено имя Коркыт Ата. С конца 1990-х и до 2011 года аэродром Кызылорда принимал самолёты 3 класса (Ан-24, Як-40) и все более лёгкие, а также вертолёты всех типов. Возможен был эпизодический приём самолётов 2 класса (Ту-154, Ту-134, Як-42) по предварительному запросу.

В апреле 2011 года завершилась реконструкция аэродрома — замена радионавигационного, светосигнального и метеорологического оборудования, капитальный ремонт рулёжных дорожек и ВПП, что позволило расширить спектр принимаемых аэродромом типов самолётов.

С 3 ноября 2014 года аэропорт Кызылорда допущен к обеспечению международных полетов воздушных судов.

С апреля 2015 года по февраль 2016 года в связи с реконструкцией ВПП байконурского аэродрома Крайний авиакомпанией «АЛРОСА» выполнялся рейс Москва (Домодедово) — Кызылорда по вторникам (с 30 октября 2015 года — по вторникам и пятницам).

С мая по октябрь 2015 года авиакомпания «Трансаэро» выполняла три раза в неделю регулярный рейс Москва (Внуково) — Кызылорда. Рейсы прекращены в связи с отзывом сертификата эксплуатанта у компании.

С 15 июля 2018 года авиакомпания «Аэрофлот» выполняла рейс SU1960/1961 Москва (Шереметьево) - Кызылорда (и обратно) 4 раза в неделю. Данный рейс выполнялся по 26 октября 2019 года включительно, а затем прямое авиационное сообщение с Москвой возможно было только через ближайшие аэропорты Актобе и Шымкент. Это связано с ремонтом терминала аэропорта Кызылорда в период с ноября 2019 г. по март 2020 г., в этот период аэропорт принимает только внутренние рейсы.

Планировалось возобновление регулярных рейсов «Аэрофлота» по маршруту Москва — Кызылорда с 23 мая 2020 года, однако из-за пандемии коронавируса реализация данного мероприятия отложена на июль 2020 г.

Показатели

В 2014 аэропорт Кызылорды обслужил 167 тыс пассажиров. Убыток предприятия составил 432 млн тенге ($2,3 млн).

• 2015 — 226 962.
• 2016 — 197 788.
• 2017 — 212 100.