В коллекции есть и объекты, не связанные непосредственно с историей региона — например, маски Татануа.

Историю музея можно отсчитывать от основания «Городского и графского музея и естественнонаучного общества Дерби» (Derby Town and County Museum and Natural History Society) 10 февраля 1836 года, первым президентом которого стал Джордж Харпер-Кру. Изначально это было закрытое сообщество, основанное на подписке его членов (в 1856 году директор музея, Уильям Манди, предлагал выставить коллекцию для горожан, но тогда это предложение было отвергнуто). В коллекцию изначально были внесены минералы и чучела птиц. В 1964 году музей и арт-галерея были переведены в новое здание, но здание библиотеки продолжает быть разделено с этими организациями.

В 2011 году Фонд Викимедиа и Музей Дерби и художественная галерея открыли совместный проект по улучшению Википедии, в рамках которого за написание и улучшение статей, связанных с музеем, весной-летом 2011 года будут вручены призы. Тексты написанных в рамках проекта статей будут доступны посетителям музея через QR-коды с помощью системы QRpedia.

Полковой музей 9/12 Принца Уэльского Королевского Уланского полка

В рамках музея работает полковой музей 9/12 Принца Уэльского Королевского Уланского полка. Вход в него — бесплатный, хотя принимаются пожертвования на поддержание коллекции. В современный вид галерея была приведена на средства гранта от Heritage Lottery Fund (HLF) совместно с 9/12 Принца Уэльского Королевским Уланским полком, городским советом Дерби и подразделениями Derbyshire Yeomanry, Worcestershire и Sherwood Foresters. Открытие обновлённой галереи состоялось 25 октября 2008 года. Было выставлено около 200 новых объектов, включая макет башни танка, оружие, медали (напр., кресты Виктории Роберта Келлса, Давида Спенса, Уильяма Гоата, Фрэнсиса Гренфелла), полноразмерные реконструкции уланов времён Первой мировой войны и небольшой кусочек траншеи тех же времён вместе со звуковыми эффектами. Экспозиция сопровождена аудио-видео гидом.

Комната Красавчика принца Чарли

В музее находится реплика комнаты Эксетер-Хауз, в которой Карл Эдуард Стюарт во время Второго якобитского восстания проводил свой военный совет в 1745 году во время движения на юг для захвата британской короны. Обшивка комнаты происходит из оригинального дома, разрушенного в 1845 году: перед сносом дубовые панели были куплены музеем, который вслед получил связанные с комнатой предметы в дар. Королева Виктория в 1873 году прислала оригинал письма принца из своей собственной коллекции, а граф Стенхоуп Честерфилдский прислал якобитскую медаль в хорошем состоянии.