После войны авиабаза оставалась под контролем военных до 1950-х, когда Министерство Обороны возвратило большую часть земли первоначальным владельцам. Первое название аэропорта было «Лондондерри Эглинтон Аэропорт», упоминалось обычно только как «Эглинтон». Первые нерегулярные коммерческие рейсы осуществлялись с 1960-х, когда Emerald Airways открыла сообщение с Глазго. В 1970-е начал работу Аэроклуб Эдлингтона, который работает по сегодняшний день. В 1978 Совет графства Лондондерри (сегодня — Городской совет Дерри) решил приобрести аэродром с целью развития транспортной инфраструктуры Северо-западной Ирландии. С тех пор аэропорт развивался, хотя и довольно медленно. Loganair открыла первый регулярный рейс между Дерри и Глазго в 1979, и этот рейс осуществляется до сих пор. Только через 10 лет, в 1989 году, Loganair открыла второй регулярный рейс (в Манчестер).

Большая программа перестройки аэропорта осуществлялась Советом с 1989 по 1993, на что был получен грант Европейского регионального фонда развития. 10.5 млн фт. ст. были потрачены на модернизацию всей инфраструктуры аэропорта, включая взлетно-посадочные полосы, рулёжные дорожки, подъездные пути, навигационное оборудование и освещение взлетно-посадочной полосы, так же были построены новый терминал и пожарное депо. Новый терминал был официально открыт в марте 1994. Название аэропорта было официально изменено на Аэропорт Дерри-Сити. В это время было всё ещё только два регулярных маршрута, перевозящих около 40 000 пассажиров каждый год. В 1995 в аэропорту начала работу Jersey European Airways, которая пыталась наладить маршрут из Дерри-Сити в аэропорт Белфаст-Сити

В 1998 и 1999 в аэропорту были сделаны усовершенствования системы безопасности. Так как аэропорт обслуживает как Северную Ирландию, так и Республику Ирландию, финансирование было получено от правительств Ирландии, Великобритании, а также из городского бюджета Дерри. Эти усовершенствования обеспечили возможность приёма более крупных самолётов, и Falcon Holidays начала выполнять чартерные рейсы выходного дня с мая 1999, а Ryanair открыла регулярные рейсы с июля 1999. Рейс Ryanair в Лондон Станстед оказался весьма популярен, после чего ряд маршрутов открыла авиакомпания British Airways. В июне 2004 Aer Arann открыла рейсы в Бирмингем и Манчестер.

В мае 2006 Европейская комиссия одобрила планы инвестирования правительств Великобритании и Ирландии в развитие аэропорта (15 млн евро).

Катастрофы и инциденты

• 29 марта 2006 — ирландская авиакомпания Eirjet принесла извинения после того, как самолёт, выполнявший рейс из Ливерпуля в Дерри-Сити под флагом Ryanair, приземлился на армейской авиабазе в Болликелли в 10 километрах от места назначения. Инцидент был вызван «ошибкой пилота Eirjet, который ошибочно полагал, что он был на визуальном подходе к аэропорту Дерри-Сити».